Desde entonces la carrera musical y artística de RuPaul ha ido en ascenso. Lanzó nuevos temas musicales y varios de ellos alcanzaron los primeros puestos de las listas de popularidad. En 1996 inició su propio programa de entrevistas The RuPaul Show, donde diferentes artistas y celebridades como Diana Ross, Cyndy Lauper y los Backstreet Boys, por mencionar algunos, se presentaban y mantenían charlas con él. El talk show terminó, pero su historia en ascenso no, de hecho este fue sólo la antesala de su más grande éxito hasta ahora: RuPaul's Drag Race.
Desde 2009 RuPaul se ha encargado de conducir este programa donde busca a la siguiente superestrella drag de Estados Unidos. Episodio tras episodio las concursantes compiten por el título y por una muy “jugosa propina”. La transmisión con más de trece temporadas regulares (solo en Estados Unidos) y con invitadas como Lady Gaga, Ariana Grande, Christina Aguilera, Jeremy Scott y Bob Mackie -por mencionar solo algunos-, le han valido varios premios.

El programa ha servido para catapultar a las reinas participantes y su talento, muchas han creado su propia marca, actuado en películas y hasta colaborar con marcas de la industria de la moda, en 2018, Valentina, participante de la novena temporada se convirtió en la imagen de Red Carpet, colección del diseñador mexicano Benito Santos.